Della fortezza, di epoca tardo medievale, non si hanno notizie sicure fino al 1202, quando il territorio insieme al castello venne acquistato e fortificato dai marchesi di Clavesana, alleati dei genovesi. Di evidente importanza militare, il castello fu eretto in posizione strategica, sulle pendici della rocca che sovrasta il paese e faceva parte di un sistema di fortificazioni in collegamento visivo tra loro.
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Era collegato, in particolare, con il castello di Alto, a difesa della Valle Pennavaira. Nel 1328 i conti del Carretto si impossessarono del castello, ma, trascorsi pochi anni, la fortezza tornò sotto il dominio dei Clavesana. Nel 1393 il marchese Giovanni di Saluzzo vendette il castello alla Repubblica di Genova. La Repubblica genovese inserì Aquila d’Arroscia prima nel vicariato di Ranzo e poi nel capitaneato di Pieve di Teco.
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Secondo la leggenda popolare, il toponimo “Aquila” faceva riferimento al più sontuoso dei rapaci, che soggiornava stabilmente nei pressi del castello. Lo storico ligure Alessandro Giacobbe racconta la storia del castello:
Non dobbiamo pensare al Castello di Aquila di Arroscia nell’ottica dei grandi castelli dell’Italia padana e dell’Europa settentrionale, ma piuttosto come a un avamposto difeso da una piccola guarnigione in grado di tenere in scacco i nemici. Il castello è legato storicamente alla famiglia dei Clavesana, discendenti di Bonifacio del Vasto, che era unico signore e marchese dei territori ai confini della Liguria e il Piemonte.
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Nel medioevo i Clavesana fortificarono l’entroterra ingauno con una serie di punti fortificati e castelli per difendersi principalmente dalle mire espansionistiche di Albenga. Dal 1624 Aquila di Arroscia viene a porsi sotto il controllo della Repubblica di Genova, dentro il commissariato di Zuccarello. Ad oggi, dell’antico castello rimangono visibili la torre poligonale, un esempio molto interessante di architettura militare, la cisterna d’acqua e un bastione che guarda verso il Passo di San Giacomo.
